In 1936 geeft Groot-Brittannië Specification B12/36 uit wat moet leiden tot de eerste viermotorige bommenwerper voor de RAF. De specificatie geeft aan dat het toestel minstens 1.500 mijl moet kunnen vliegen met een bommenlast van 1000 kg. De snelheid moet rond de 230 mijl per uur liggen op een hoogte van ongeveer 28.000 voet (een kleine 10 kilometer). Short is een van de elf bedrijven dat gevraagd wordt om een voorstel in te dienen. De voorstellen van Short en Supermarine zijn van dien aard dat alleen deze twee uitgenodigd worden om modellen te bouwen. Mr. Lipcombe, Chef Ontwerper van Short, vraagt toestemming om een spanwijdte van de vleugels van iets onder de 100 voet te verlengen naar 112 voet. Dit wordt geweigerd daar de toekomstige bommenwerper in de bestaande hangaars moet passen. Dit brengt mee dat in de vlieghoogte en afstand moet worden ingeboet. In 1938 bouwt Short een halve-schaal model. De eerste vlucht met dit model is op 19 september 1938 met als testpiloot John Lankester (what's in a name) Parker aan het roer. Door de ervaring met het schaalmodel begint Short al snel met de bouw van twee prototypen op ware grote. Het Ministerie van Luchtvaart ziet dat Short veel verder is met de ontwikkeling dan Supermarine en ordert tijdens de bouw van de prototypen al 100 Mk I's. Op 14 mei 1939 maakt prototype L7600 haar eerste vlucht. Na een prachtige start en geslaagde testvlucht zakt het toestel tijdens de landing door het landingsgestel en wordt afgeschreven.

Het tweede prototype, L7605, maakt de eerste vlucht op 3 december 1939, met een verbeterd landingsgestel (het blijft wel een zwak punt bij de Stirling).

Door het toegenomen gewicht blijkt bij een volbelaste Stirling Mk I, uit de eerste productie, de snelheid slechts op 165 mijl te liggen op een maximum hoogte van slechts 10.000 voet (ongeveer 3 kilometer). Om die hoogte te bereiken is 34 minuten nodig! De schuld wordt bij de motoren gelegd al was de geringe spanwijdte ook een factor. De bewapening bestaat uit een neuskoepel van Frazer Nash FN5A met twee 7.6 mm mitrailleurs en in de staart een FN20A, ook met vier 7.6 mm mitrailleurs. In de eerste versie van de Mk I verdwijnt al snel de intrekbare geschutskoepel onder de buik. Het blijkt dat deze koepel teveel weerstand opwekt in de luchtstroom. In de 3de Serie van de Mk I wordt er een geschutskoepel op de rug van de Stirling geplaatst. Deze 81ste productie machine wordt uitgerust met de Frazer Nash FN7A toren die twee 7.6 mm mitrailleurs herbergde. Ook wordt deze Serie III uitgerust met de sterkere Bristol Hercules XI motoren die een kracht hadden van 1500 pk, tegen de 1425 pk lichtere Hercules II.

Van de Stirling Mk II worden slechts vier prototypen (om)gebouwd om te onderzoeken of de Wright Cyclone R-2600-A5b, die een kracht van 1600 pk had, een geschikte motor was. Dit in verband met een eventuele produktie in Canada. Na een test blijkt dat de motoren geen duidelijke verbetering tonen en het gehele Mk II project wordt afgeblazen.

Gedurende 1942 wordt besloten een zwaardere motor te plaatsen, de Hercules VI met een kracht van 1635 pk. De maximumsnelheid wordt nu gemeten tot 270 mijl per uur op 14.500 voet, zo'n 32 mijl sneller dan de eerste Serie van de Mk I. De eerste machines van de Mk III gaan naar het 15 Squadron. Deze toestellen zijn uitgerust met de Frazer FN50A ruggeschutskoepel die lager is en een rondom zicht verschaft aan de schutter. In het voorjaar van 1943 blijkt uit onderzoek dat de verliezen van de Stirling schrikbarend hoog zijn. Iedere missie koste 10 tot 15 % verliezen, dit lag bij de Lancaster en Halifax beduidend lager. Er wordt getest met een .50 mitrailleur in het achterste ontsnappingsluik en dit blijkt effectief. Zo snel mogelijk worden er plannen gemaakt de Stirlings uit te rusten met deze extra bewapening. Enkele Stirlings van het 149 en 199 Squadron worden als zodanig uitgerust, maar het wordt niet serieus verder uitgevoerd. 199 Squadron wordt ingedeeld bij 100 Group en uitgerust met de Stirling Mk III. Het squadron specialiseert zich in het storen van Duitse radar, doormiddel van elektronische storing (bekend als 'Mandrel') en het droppen van allumiumstroken genaamd 'WINDOW'. De eerste Stirling 'Mandrel' missie wordt in de late avond van de 5de juni 1944 (de dag voor D-Day ) uitgevoerd.

Het gebruik van parachutisten en aanvalstroepen per zweefvliegtuigen was duidelijk een succes gebleken gedurende de oorlogsjaren. De Stirling was ooit ontworpen met in het achterhoofd het droppen van parachutisten. De kleine deur verhinderde echter grote groepen te laten springen. Toch werd de Stirling soms ingezet als zodanig door kleine eenheden achter vijandelijke linies te droppen. De geallieerden zochten een toestel om zwevers te trekken. De Waco CG4A kon gemakkelijk door een C-47 versleept worden. Maar om de zware Britse Horsa en Hamilcar zwevers te trekken waren viermotorige vliegtuigen vereist. De Stirling bleek na een test uitermate geschikt om deze zwevers te trekken en de Mk IV was een feit. Om een betere prestatie te leveren wordt de ruggeschutkoepel en de neuskoepel verwijdert. Om nog meer gewicht te besparen wordt tevens de brandstof inhoud terug gebracht van 10.000 liter terug gebracht naar 5200 liter. Ruim voldoende om die doelen te bereiken die gepland zouden worden.

De zweefvliegtuigtrekker krijgt als aanduiding de Plan 'A' (omgebouwde Mk III), Plan 'B' Stirlings zijn nieuw gebouwde Mk IV's. Plan 'C' Stirlings zijn Mk V die geheel gebouwd worden voor vrachtvervoer (zie de pagina over de crash van Stirling LK195 bij Venhuizen). De Mk IV wordt tevens beter geschikt gemaakt om parachutisten te droppen door een grotere deur te installeren en een glijstang onder romp om de lijnen van de parachute te geleiden zodat deze niet tegen de romp zouden slaan. Bij enkele Stirlings wordt ook later de staartkoepel verwijderd. Tussen januari en juli 1944 ontvangen zes squadrons de Mk IV, allen geïntegreerd in No. 38 Group.

Gedurende het jaar 1943 worden er plannen gemaakt om een Stirling versie te maken die alleen vracht en passagiersvervoer zal doen. Een standaard Stirling Mk III (LJ530) wordt omgebouwd. De neuskoepel verdwijnt en wordt van scharnieren voorzien zodat de gehele neus open kan draaien om vracht naar binnen te laten. Aan de stuurboordzijde wordt een grote deur geplaatst voor het beladen van grote maten pakketten. De deur, die naar beneden opendraaide, fungeerde tevens als oprit. Ook worden er meer ramen in de romp geplaatst. Tot het einde van de oorlog zijn de Strilings gecamoufleerd, maar zodra de oorlog voorbij is wordt de verf verwijderd wat snelheid ten goede komt. De Bristol Hercules XVI motor weet de Stirling Mk V een snelheid van 280 mijl te geven. Met een totaal gewicht tot 35.000 kilo kon het tot een hoogte van 18.000 voet (6 km) stijgen, tot een afstand van 3000 mijl (± 4200 km). In plaats van vracht kunnen er ook 20 parachutisten in volle wapenuitrusting mee, of 12 brancards samen met 14 zittende passagiers.

In mei 1945 wordt een Mk V geluidswerend gemaakt om te zien of de burgerluchtvaart belangstelling heeft voor een civiele Striling. Helaas kiest de BOAC de omgebouwde Halifax als civiel toestel. Uiteindelijk na twee jaar weet Short 12 civiele Stirlings te verkopen aan België. Deze zetten de toestellen in naar het Verre Oosten, maar na een jaar worden de Stirlings al weer terug getrokken uit de service. In totaal worden 2383 gebouwd, maar er worden 2372 Stirlings geleverd. De RAF blijft nog tot half 1946 met de Stirling opereren,... maar dan is het gebeurd,... voor de eerste Britse viermotorige bommenwerper.

Vandaag de dag is er geen enkele Stirling meer te vinden. Op enkele fragmenten na en een gedeelte van de romp (in Reims, Frankrijk) is er geen enkele Stirling bewaard gebleven. In Groot Brittannië wordt gewerkt aan de bouw van een 'nieuwe' Stirling. Voor meer informatie zie: 'Stirling Project'